La pollution plastique favorise plus la croissance microbienne dans les lacs que la matière organique naturelle

Nature Communications volume 13, Numéro d'article : 4175 (2022) Citer cet article

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Les débris de plastique polluent largement les eaux douces. La dégradation abiotique et biotique des plastiques libère des substrats à base de carbone qui sont disponibles pour la croissance hétérotrophe, mais on sait peu de choses sur la façon dont ces nouveaux composés organiques influencent le métabolisme microbien. Ici, nous avons découvert que le lixiviat des sacs en plastique était chimiquement distinct et plus biodisponible que la matière organique naturelle de 29 lacs scandinaves. Par conséquent, le lixiviat de plastique augmentait l'acquisition de la biomasse bactérienne de 2,29 fois lorsqu'il était ajouté à une concentration pertinente pour l'environnement dans les eaux de surface du lac. Ces résultats ne sont pas uniquement attribuables à la quantité de carbone organique dissous apportée par le lixiviat. La croissance bactérienne était 1,72 fois plus efficace avec le lixiviat de plastique car le carbone ajouté était plus accessible que la matière organique naturelle. Ces effets variaient à la fois avec la disponibilité de sources de carbone alternatives, en particulier labiles, et avec la diversité bactérienne. Ensemble, nos résultats suggèrent que la pollution plastique peut stimuler les réseaux trophiques aquatiques et mettre en évidence où les stratégies d'atténuation de la pollution pourraient être les plus efficaces.

La réponse des microbes à la pollution plastique généralisée et croissante dans les eaux douces a des conséquences sur le métabolisme des écosystèmes et la santé du réseau trophique1,2,3. En plus de fournir un substrat pour la colonisation du biofilm4, les plastiques lixivient la matière organique dissoute (DOM) lors de la dégradation mécanique, photochimique et biologique5,6,7. Ce lixiviat de plastique peut fournir de l'énergie pour la croissance bactérienne8,9 et être transféré vers le haut à travers les réseaux trophiques pour soutenir la croissance des niveaux trophiques supérieurs10. Cependant, le lixiviat de plastique peut également nuire à la croissance bactérienne en raison des composés toxiques ajoutés aux polymères synthétiques lors de la fabrication, par exemple pour augmenter la flexibilité du plastique et la stabilité à la chaleur11. Comme bon nombre de ces additifs toxiques sont des composés organiques hydrophobes qui s'adsorbent étroitement aux polymères synthétiques, ils peuvent également nuire aux niveaux trophiques supérieurs qui ingèrent les décomposeurs bactériens et potentiellement se bioamplifier2. Déterminer les conditions dans lesquelles les bactéries peuvent mieux se développer et, par conséquent, épuiser le lixiviat de plastique de l'environnement, peut finalement aider à hiérarchiser les efforts visant à atténuer et à nettoyer la pollution plastique mondiale.

Peu de données existent sur la composition moléculaire et le devenir du lixiviat plastique dans les eaux douces, en particulier par rapport à la MOM naturelle. Les polymères synthétiques sont généralement considérés comme non biodégradables12, mais les plastiques contiennent également de nombreux additifs labiles et potentiellement biodisponibles, tels que des plastifiants, des colorants et des antioxydants, qui sont utilisés pour conférer aux polymères leurs propriétés fonctionnelles13,14,15. Ces additifs peuvent représenter jusqu'à 70 % des débris de plastique par masse14,15. Les plastiques les plus courants, à savoir le polyéthylène et le polypropylène16,17, sont également flottants et subissent donc les taux les plus élevés de photodégradation et de lessivage dans les conditions chaudes et irradiées des eaux de surface9. Par conséquent, le lixiviat de plastique peut s'accumuler à des concentrations élevées dans les eaux de surface par rapport à la MOM8 naturelle. Si ce lixiviat contient plus de composés labiles que la MOM naturelle, les bactéries devraient pouvoir se développer et recycler les nutriments plus efficacement18,19. Les différences structurelles entre les molécules du lixiviat plastique et la MOM naturelle pourraient également favoriser la croissance bactérienne en fournissant davantage de niches pour la décomposition20. Des études antérieures8,9,11 ont montré comment la réponse des bactéries au lixiviat de plastique peut varier, mais, à notre connaissance, aucune étude n'a testé si la composition moléculaire de la DOM pouvait expliquer cette variation. Les progrès récents de la spectrométrie de masse à ultra-haute résolution offrent désormais l'opportunité d'aborder cette question21,22,23.

Les réponses des bactéries au lixiviat de plastique devraient varier d'une eau à l'autre pour au moins deux raisons. Premièrement, la composition moléculaire de la MOM naturelle varie selon les lacs et les rivières24,25, et devrait donc influencer la capacité des bactéries à utiliser le lixiviat plastique. Dans la plupart des lacs du monde, la MOM est dominée par des composés relativement récalcitrants26,27, limitant les possibilités de décomposition20,28. Les lixiviats plastiques plus labiles peuvent donc être largement assimilés dans les lacs contenant ce carbone récalcitrant. En revanche, le lixiviat peut avoir peu d'avantages pour les bactéries dans les eaux dont la MOM est déjà très labile, ou il peut être utilisé de la même manière que la MOM naturelle à laquelle il ressemble chimiquement, car les bactéries seront préadaptées pour utiliser ces substrats29. Deuxièmement, la composition fonctionnelle des communautés bactériennes, et donc leur capacité à utiliser la DOM naturelle, varie dans l'espace en raison de conditions environnementales, d'historiques de dispersion et de processus stochastiques différents30,31,32,33. Le même schéma devrait également être observé pour la MOM dérivée du lixiviat plastique.

Ici, notre objectif était de déterminer les effets du lixiviat de plastique sur les bactéries dans les lacs du nord qui dominent la zone mondiale d'eau douce34. Nous avons émis l'hypothèse que la composition moléculaire de la MOM préexistante du lac contrôle la façon dont les bactéries réagissent au lixiviat plastique. Pour tester notre hypothèse, nous avons incubé les eaux de surface de 29 lacs de différentes compositions de MOM avec ou sans lixiviat de sacs en plastique en polyéthylène basse densité (LDPE), le plastique le plus courant dans les eaux douces35. Nous avons ajouté soit une quantité représentative de l'environnement de ce lixiviat (0,1 mg CL-1 ; Méthodes supplémentaires 1), qui était bien inférieure à celle utilisée dans les études précédentes8,9,11, soit un volume identique d'un témoin d'eau distillée à l'eau de surface du lac. À l'aide de la spectrométrie de masse à résonance cyclotronique ionique à transformée de Fourier (FT-ICR-MS), nous avons comparé la composition moléculaire de la DOM dans notre lixiviat plastique à celle qui se produit naturellement dans nos lacs d'étude. Nous avons également mesuré la production de protéines bactériennes (BPP), qui reflète l'acquisition de la biomasse bactérienne36, et l'efficacité de la croissance bactérienne (BGE). BGE nous permet de séparer si le BPP augmente avec le lixiviat simplement parce que plus de carbone est disponible ou parce que le carbone ajouté est également plus labile et donc plus accessible aux bactéries. Dans le premier cas, le BGE resterait inchangé, car toute augmentation du BPP résulterait uniquement d'une augmentation de la quantité absolue de carbone traité plutôt que d'un changement dans la manière dont il a été traité. Dans ce dernier cas, le BGE augmenterait avec le BPP parce que le carbone serait traité plus efficacement, comme s'il était plus biodisponible pour les communautés bactériennes résidentes. Nous avons en outre testé comment les réponses de BPP et BGE au lixiviat de plastique variaient avec la structure de la communauté microbienne et quels taxons étaient associés à ces réponses en utilisant le séquençage des amplicons 16S. Nos travaux font maintenant avancer les études précédentes en montrant que les effets du lixiviat plastique sur le BGE dépendent fortement de la concentration et de la diversité fonctionnelle (FD) de la MOM du lac existant, expliquant ainsi la variation des réponses rapportées à ce jour8,9,11.

La MOM du lixiviat plastique se distinguait de celle des lacs de trois manières principales. Premièrement, il y avait moins de diversité dans les fonctions potentielles (c'est-à-dire la réactivité) des formules moléculaires. Nous avons utilisé un indice de diversité fonctionnelle (FD) généralisé pour calculer la différence de masse attendue entre les molécules de l'ensemble de données. La FD du lixiviat de plastique était de 3,46, inférieure à celle de n'importe lequel des 22 lacs dans lesquels nous avons mesuré la FD. Dans ces lacs, FD variait de 6,12 à 6,96, indiquant une plus grande variation dans la gamme de taille potentielle des molécules disponibles pour l'activité microbienne. Ces différences se reflétaient dans le nombre total de formules moléculaires que nous avons détectées dans notre fenêtre analytique (150–2000 Da) : 855 dans le lixiviat contre entre 3684 et 7116 dans le lac naturel DOM. Deuxièmement, bien qu'ils soient moins diversifiés, les lixiviats de plastique avaient un indice de labilité beaucoup plus élevé. Parmi les formules moléculaires détectées dans le lixiviat de plastique, 18,6 % avaient un indice de labilité élevé21 (c'est-à-dire un rapport H:C ≥ 1,5), dépassant les proportions trouvées dans l'un de nos 22 lacs d'étude, qui variaient de 10,3 à 12,5 %. Bien que les lacs aient eu un plus grand nombre absolu de composés avec un indice de labilité élevé compte tenu de leur plus grand nombre de formules moléculaires, les composés hautement labiles étaient relativement moins abondants (5,4 à 10,6 %) dans les lacs que dans le lixiviat de plastique où ils représentaient 82,2 % de l'intensité maximale normalisée. Comparé à un standard d'eau douce largement utilisé en spectrométrie de masse, le lixiviat de plastique avait également un rapport H:C plus élevé, un rapport O:C plus faible, moins de formules moléculaires et un pourcentage plus élevé de formules avec un indice de labilité élevé (Fig. 1). Enfin, 35 % des formules moléculaires du lixiviat de plastique étaient uniques et absentes de nos 22 lacs d'étude. Cette valeur a probablement sous-estimé la vraie différence. Parmi nos lacs d'étude, nous en avons précédemment étudié 19 pour les impacts de la pollution et tous étaient contaminés par des microplastiques et des fibres anthropiques37. Ainsi, il est probable que nous ayons détecté des composés associés dérivés du plastique dans la MOM de ces lacs. Notre approche a également résolu les formules moléculaires et non les structures, de sorte que des formules identiques entre le lixiviat plastique et la MOM du lac pourraient représenter des molécules différentes. Quoi qu'il en soit, 11 des formules uniques au lixiviat correspondaient à des additifs chimiques connus utilisés dans la production de plastique, tels que l'acide isophtalique et les phtalates, et 2 correspondaient à des produits de dégradation connus propres aux plastiques (tableau 1).

Nous avons comparé les formules moléculaires extraites de FT-ICR-MS dans (a) le lixiviat de plastique avec (b) un échantillon standard d'eau douce largement utilisé en spectrométrie de masse. Les points sont des formules moléculaires individuelles, la densité représentant le nombre de formules identiques le long des axes H:C et O:C. Les molécules ont été classées comme ayant un indice de labilité élevé basé sur un rapport H:C ≥1,5 d'après D'Andrilli et al.21.

Le lixiviat de plastique a augmenté à la fois le BPP et le BGE des communautés bactériennes naturelles après 3 jours malgré l'ajout de peu de carbone au lac DOM. L'ajout de lixiviat de plastique a augmenté la BPP moyenne [intervalle de confiance à 95 %, IC] de 2,29 [1,92, 2,73] fois par rapport au traitement témoin (Fig. 2). Plus précisément, la BPP est passée d'une moyenne estimée de 0,078 [0,058, 0,105] μg CL−1 h−1 sous le traitement témoin à 0,178 [0,132, 0,240] μg CL−1 h−1 sous le traitement plastique. Nous avons également constaté que la croissance bactérienne était plus efficace en présence de lixiviat de plastique que lorsque seule la MOM naturelle du lac était disponible. L'ajout de lixiviat de plastique a augmenté le BGE de 1,72 [1,27, 2,32] fois par rapport au traitement témoin (Fig. 3a). Plus précisément, le BGE est passé d'une moyenne estimée de 8,1 [5,8, 11,5] % dans le traitement témoin à 14,0 [10,0, 19,5] % dans le traitement plastique. Pour maintenir une augmentation moyenne de BPP de 7,31 µg CL−1 au cours des 72 h de notre incubation avec le BGE estimé à 14,0 [10,0, 19,5] %, les bactéries devraient traiter une moyenne de 51,5 [37,0, 72,1] µg CL−1, soit la moitié de celle ajoutée par le lixiviat.

La ligne en gras montre l'augmentation moyenne de la BPP entre les moyennes de traitement ± intervalles de confiance à 95 %. Les lignes fines joignent les effets moyens pour chacun des 29 lacs à l'étude (n = 3 répétitions par traitement par lac).

une ligne en gras montre l'IC moyen à ± 95 % pour le BGE dans chaque traitement. Les lignes fines joignent les effets moyens pour chacun des 18 lacs à l'étude avec des données sur la respiration (n = 1 répétition par traitement par lac). Le BGE a augmenté relativement moins avec l'ajout de lixiviat plastique car soit (b) la diversité fonctionnelle de la matière organique dissoute (DOM) du lac a augmenté, (c) la concentration de carbone organique dissous (DOC) du lac a augmenté, soit (d) la diversité bactérienne du lac a diminué. Les lignes en gras représentent les moyennes estimées ± IC à 95 % pour les tendances et les points représentent les changements observés dans le BGE avec l'ajout de lixiviat de plastique. La ligne horizontale n'indique aucun changement dans le BGE avec l'ajout de lixiviat (c'est-à-dire le changement de pli = 1), tandis que les valeurs supérieures et inférieures indiquent une augmentation et une diminution du BGE, respectivement.

Le lixiviat de plastique a entraîné des augmentations relativement plus importantes du BGE dans les lacs avec une MOM moins diversifiée sur le plan fonctionnel et moins de MOM elle-même (Fig. 3). Nous avons détecté des interactions entre le traitement plastique et la concentration de FD du lac et de carbone organique dissous (DOC) du lac (Fig. 3b, c). À un faible FD, c'est-à-dire 1 écart-type (ET) en dessous de la moyenne, les bactéries étaient plus efficaces en présence de plastiques : BGE a augmenté en moyenne [IC à 95 %] de 2,31 [1,54, 2,31] fois d'une moyenne estimée de 2,57 [1,71, 3,86] % à 5,93 [3,95, 8,89] %. En revanche, à un FD élevé (c'est-à-dire 1 SD au-dessus de la moyenne), il n'y a pas eu de changement de BGE lorsque du lixiviat de plastique a été ajouté : 1,18 [0,50, 2,80] fois la différence. Le BGE variait de la même manière avec la concentration de COD du lac. À une faible concentration de COD, le BGE a augmenté de 3,43 [2,82, 4,15] fois, passant d'une moyenne estimée de 1,69 [1,39, 2,05] % à 5,77 [4,75, 6,99] %, tandis qu'à une concentration élevée de COD, il n'y avait aucun effet de l'ajout de plastique avec une différence de 0,74 [0,27, 2,04] fois le BGE. Ni FD ni DOC n'ont influencé la mesure dans laquelle le BPP variait avec le lixiviat plastique, car le critère d'information d'Akaike (AIC) a augmenté de 1,52 et n'a diminué que de 1,93, respectivement, en conservant ces interactions de traitement lors de la sélection du modèle. L'absence de ces interactions, malgré son influence sur le BGE, peut finalement refléter des différences spécifiques au site dans les coûts métaboliques des bactéries pour exploiter le carbone disponible (Fig. 3 supplémentaire). D'autres variables environnementales retenues comme prédicteurs du BGE lors de la sélection du modèle, en particulier la température de l'eau, le pH et la latitude, n'ont pas non plus influencé la réponse du BGE au lixiviat plastique (ΔAIC en incluant les interactions avec le traitement du lixiviat : 0,24, 1,36 et 0,27, respectivement).

L'effet du lixiviat de plastique sur le BGE variait avec la diversité des bactéries présentes dans le lac, comme prévu si la composition de la communauté microbienne influençait l'utilisation de nouvelles sources de MOM. Nous avons récupéré 2148 variants de séquence d'amplicon (ASV) dans 20 lacs soumis au séquençage d'amplicon 16S. La composition de la communauté était dominée par les genres Acinetobacter, Exiguobacterium et Brevundimonas (Fig. 4 supplémentaire). Nous avons ensuite résumé les différences de diversité bactérienne à l'aide de l'indice de Shannon, qui variait entre 3,46 et 6,38 par lac, similaire à d'autres études dans les eaux nordiques38. Nous avons constaté que la diversité bactérienne interagissait avec le traitement plastique pour influencer le BGE (Fig. 3d). À une diversité bactérienne élevée, l'ajout de lixiviat de plastique a augmenté BGE 2,93 [1,71, 5,03] fois d'une moyenne estimée de 6,59 [3,84, 11,3] % à 19,3 [11,2, 33,1] %. Il n'y avait aucun effet de l'ajout de plastique à faible diversité bactérienne avec une différence de 1,08 [0,58, 1,99]. La diversité bactérienne n'a également eu aucun effet sur la réponse du BPP à l'ajout de lixiviat, comme on pouvait s'y attendre si les taxons ne discriminaient pas fortement dans leur utilisation de composés labiles dérivés du plastique, mais les utilisaient plutôt avec une efficacité variable (ΔAIC à partir de l'interaction de rétention : 1, 66).

Pour identifier les genres qui répondaient le plus fortement au lixiviat de plastique, nous avons testé si certains ASV étaient plus abondants lorsque le BPP et le BGE augmentaient après l'ajout de lixiviat. Nous avons constaté que les augmentations multiples de BPP et de BGE étaient positivement corrélées avec 154 et 540 ASV, respectivement (Fig. 4 supplémentaire). La BPP et la BGE ont augmenté le plus avec la multiplication des ASV appartenant respectivement aux genres Hymenobacter et Deinococcus (Fig. 4 supplémentaire).

Ici, nous avons constaté que le DOM dérivé du plastique était sensiblement différent du DOM naturel et qu'il favorisait fortement la croissance bactérienne. Le lixiviat de plastique a plus que doublé la production de biomasse bactérienne par rapport au traitement témoin malgré l'ajout d'une moyenne (±ET) de seulement 4,5 ± 4,0 % des concentrations totales de COD du lac. Comme une grande partie du carbone fourni par le lixiviat de plastique devait être assimilé pour soutenir l'augmentation du BPP, compte tenu du BGE moyen, ce résultat met davantage en évidence la biodisponibilité du lixiviat de plastique pour une utilisation par les communautés microbiennes. Bien que l'augmentation du BPP ait été inférieure à l'augmentation de plus de 4 fois signalée dans les océans par Romera-Castillo et al.8, nous avons ajouté 7,4 fois moins de COD pour reproduire les concentrations observées dans les lacs proches des centres de population (Méthodes supplémentaires 1). Par conséquent, nous avons trouvé des effets importants des plastiques à des concentrations pertinentes pour l'environnement, bien que les différences entre notre étude et d'autres puissent être dues à des différences dans les caractéristiques des eaux de fond. Ces effets positifs peuvent disparaître à des concentrations de lixiviat plus élevées et/ou dans différentes eaux, comme l'ont constaté Tetu et al.11 qui ont ajouté 1,3 à 250 fois plus de MOM dérivées du plastique que nous dans l'eau de mer artificielle. En caractérisant les propriétés moléculaires uniques du lixiviat de plastique, notre étude ajoute maintenant un nouvel aperçu de pourquoi et quand le lixiviat stimule la croissance bactérienne. Plus précisément, la labilité et la biodisponibilité élevées du lixiviat de plastique ont probablement augmenté le BPP et le BGE, comme cela se produit avec le COD dans l'environnement naturel18,19,39,40. Il est peu probable qu'une quantité supplémentaire de carbone provenant du lixiviat de plastique soit la seule explication de ces résultats, car elle ne représente qu'une petite fraction du pool total de COD. Nos résultats suggèrent également que des concentrations élevées de lixiviat de plastique, telles que celles utilisées par Tetu et al.11, peuvent altérer la croissance bactérienne car elles ajoutent de grandes quantités de composés toxiques, par exemple l'oxybenzone41,42.

Les augmentations de BGE variaient avec la concentration et la composition de la MOM du lac, suggérant que l'environnement local importait en plus du lixiviat. Comme le BGE, mais pas le BPP, a interagi avec les caractéristiques du lac, les communautés bactériennes locales doivent avoir produit une biomasse similaire à des concentrations faibles et élevées de FD/DOC mais avec des coûts métaboliques inférieurs dans le premier. Des coûts inférieurs pourraient survenir car la DOM contenait proportionnellement plus de molécules avec un indice de labilité élevé à de faibles concentrations de FD / DOC une fois que nous avons ajouté du lixiviat à l'eau du lac (Fig. 3 supplémentaire). Il peut y avoir des coûts métaboliques inférieurs lorsque les microbes ont des substrats plus labiles à consommer, par exemple si cela leur permet de cibler des molécules qui sont plus thermodynamiquement disponibles43. Les communautés microbiennes de ces environnements pourraient également se spécialiser vers celles qui produisent des enzymes plus efficaces pour dégrader les ressources disponibles30,44. FD peut refléter le nombre de niches disponibles pour les décomposeurs microbiens20,23. Par conséquent, les bactéries dans les lacs avec peu de niches (c.-à-d. faible FD) peuvent bénéficier le plus des molécules à indice de labilité élevée que nous avons trouvées ajoutées par le lixiviat plastique. Dans l'ensemble, cette dépendance des bactéries vis-à-vis de la MOM préexistante peut expliquer pourquoi leurs réponses ont varié dans les études sur les lixiviats de plastique qui ont utilisé différentes sources d'eau8,11. Plus généralement, nos résultats suggèrent que la façon dont les microbes réagissent au lixiviat de plastique dépend à la fois du nombre de niches microbiennes potentielles conférées par les MOM existantes et de la capacité des communautés locales à occuper ces niches.

La diversité microbienne a également influencé l'augmentation du BGE après l'ajout de lixiviat. Nous avons spécifiquement constaté que les augmentations de BGE après l'ajout de lixiviat étaient amplifiées à des niveaux plus élevés de diversité bactérienne. Une plus grande diversité peut augmenter la probabilité que des taxons puissent utiliser efficacement des composés dérivés du plastique, élevant ainsi le BGE de l'ensemble de la communauté. À notre connaissance, aucune étude n'a exploré comment la diversité bactérienne influence la mesure dans laquelle BGE répond à la manipulation des ressources. Des études antérieures ont plutôt corrélé le BGE à la richesse bactérienne45,46 et les changements de BGE à la composition de la communauté bactérienne47. Plus largement, nos résultats promettent que certains taxons pourraient être particulièrement bien adaptés pour utiliser des composés dérivés du plastique et les retirer de l'environnement naturel.

En fournissant une compréhension du moment où le lixiviat de plastique est utilisé par les communautés naturelles, nos résultats ont des implications plus larges pour les réseaux trophiques aquatiques et les efforts d'atténuation de la pollution. Premièrement, plus de biomasse à la base des réseaux trophiques transférera plus d'énergie vers les niveaux trophiques supérieurs, stimulant la croissance d'organismes supérieurs48,49. Par exemple, Daphnia a poussé aussi rapidement sur des microplastiques que lorsqu'elle était nourrie avec des algues10, ce qui indique que l'augmentation de la production bactérienne à partir de carbone dérivé du plastique peut favoriser la croissance de niveaux trophiques plus élevés. Deuxièmement, nos résultats offrent un aperçu des efforts visant à identifier les isolats environnementaux susceptibles d'éliminer les composés dérivés du plastique de l'environnement naturel. Plus précisément, nous avons découvert que les ASV des genres Deinococcus et Hymenobacter étaient associés à des niveaux élevés d'utilisation de lixiviat de plastique, ce qui correspond aux observations antérieures de communautés microbiennes associées aux films plastiques biodégradables50. Il a également été démontré que les taxons de Deinococcus correspondent aux séquences d'ADN codant pour une enzyme polyéthylène téréphtalatase récemment identifiée d'Ideonella sakaiensis51. Parmi les autres taxons positivement corrélés au métabolisme bactérien, citons Exiguobacterium, qui se développait auparavant uniquement sur un film de polystyrène52. Cependant, les bactéries capables d'utiliser les lixiviats peuvent différer de celles qui dégradent le plastique lui-même. Des études récentes ont isolé des bactéries phylogénétiquement divergentes capables de dégrader les plastiques, y compris des souches de protéobactéries telles que Pseudomonas spp.53,54,55, Rhodobacteraceae56, Ideonella sakaiensis57 et Acinetobacter baumannii58 et de Firmicutes telles que Bascillus spp.53,55. Beaucoup de ces taxons étaient fortement associés au BPP et au BGE dans notre étude (Fig. 4 supplémentaire). Indépendamment du fait que les microbes utilisant les lixiviats sont les mêmes que ceux qui les décomposent, la capacité à absorber les lixiviats est importante pour réduire la pollution chimique par les plastiques11,59 et nos résultats identifiant les taxons qui le font peuvent aider à orienter les efforts de remédiation biologique.

Notre étude présente au moins trois limites malgré l'identification d'effets clairs des plastiques sur le métabolisme des communautés microbiennes. Premièrement, nous nous sommes concentrés uniquement sur les bactéries, mais d'autres micro-organismes tels que les microalgues et les champignons sont également affectés par les plastiques et les lixiviats de plastique60,61,62,63. Ces interactions supplémentaires peuvent encore influencer la réponse globale du métabolisme de l'écosystème à la pollution plastique en plus des effets des bactéries observées ici. Deuxièmement, nous n'avons lixivié que le LDPE. La composition chimique du lixiviat d'autres plastiques sera probablement différente et le type de plastique présent dans les lacs peut également influencer les bactéries aux côtés de l'environnement local. Cependant, le LDPE est le plastique le plus couramment trouvé dans les systèmes aquatiques35 et devrait donc contribuer le plus au pool de MOM disponible pour une utilisation par les bactéries. Enfin, notre étude a utilisé une seule concentration de LDPE représentative des concentrations de plastique trouvées dans les lacs à proximité des centres de population (Méthodes supplémentaires 1). Des concentrations plus élevées, comme celles trouvées sur les sites de gestion des déchets, peuvent avoir des effets moins positifs sur les micro-organismes, en particulier si des concentrations plus élevées d'additifs toxiques s'accumulent11. Quoi qu'il en soit, les plastiques pollueront l'environnement pendant des décennies64. Nos résultats sont donc précieux car ils suggèrent que certains lacs (par exemple, des concentrations élevées de COD, des MOM fonctionnellement diverses, une faible diversité bactérienne) sont les moins capables d'éliminer le lixiviat dissous des plastiques et bénéficieraient donc le plus de la gestion future de la pollution.

Nous avons échantillonné 29 lacs à travers la Scandinavie entre août et septembre 2019. Les lacs étaient situés entre les latitudes de 59,1 ° N et 70,3 ° N pour capturer de larges gradients environnementaux (Fig. 1 supplémentaire). Par exemple, les lacs différaient en profondeur (intervalle : 0,9 à 303 m) et en superficie (0,01 à 464 km2) et, au moment de l'échantillonnage, ils différaient en termes de température moyenne de surface (9,4 à 20,6 °C), de pH (5,81 à 6,95), de concentration de COD (0,55 à 7,97 mg L−1) et de diversité fonctionnelle de MOM (6,12 à 6,96).

Les lacs ont été échantillonnés à leur point le plus profond. Nous avons recueilli 10 L d'eau de surface dans une bouteille Nalgene lavée à l'acide. Dans 20 lacs, nous avons immédiatement préservé la composition de la communauté microbienne en faisant passer 1 000 mL d'eau à travers un filtre Sterivex de 0,2 µm (Millipore). Les filtres ont été conservés à -20 °C jusqu'aux analyses en laboratoire. Nous avons ensuite mesuré le pH et la température de l'eau du lac à l'aide d'une multisonde (HI-99171, Hanna Instruments). Enfin, l'azote total (TN), le COD et le DOM ont été échantillonnés dans 22 lacs en filtrant 500 ml d'eau à travers des filtres en fibre de verre précombustés (taille nominale des pores de 0,5 µm, Macherey-Nagel) dans trois bouteilles en verre ambré sans espace de tête. Les bouteilles ont été acidifiées à pH 2 avec 0,5 ml de HCl à 10 % et stockées dans l'obscurité. L'eau restante a été stockée dans la bouteille d'échantillonnage Nalgene jusqu'à trois heures dans l'obscurité avant de commencer l'expérience.

Des sacs en plastique en LDPE - le type de plastique le plus courant dans les eaux douces35 - ont été collectés auprès de quatre grandes chaînes de magasins (John Lewis, Superdrug, Clintons et Next) à Cambridge, en Angleterre, et coupés en carrés de 1 cm2. 240 carrés (60 de chaque chaîne d'achat) ont été incubés dans 150 mL d'eau distillée à 25 °C pendant 7 jours sous une lampe à LED simulant l'exposition naturelle aux UV (longueur d'onde de 395 à 530 nm, photons de 100 µmol m−2 s−1 intensité lumineuse) et avec une agitation constante pour simuler le transport environnemental8. Un flacon séparé de 125 ml d'eau distillée sans les plastiques a également été incubé dans les mêmes conditions qu'un témoin qui a confirmé qu'aucun DOM n'avait été lessivé de notre processus de traitement. À la fin de l'incubation, l'eau a été filtrée pour être utilisée dans l'expérience à travers des filtres seringues en acétate de cellulose pré-rincés de 0,2 µm (Sartorius AG) dans des flacons en verre sombres pré-brûlés sans espace de tête. Nous avons utilisé une taille de filtre plus restrictive que lors de la préservation des DOM du lac car nous voulions nous assurer qu'absolument aucun microbe de laboratoire ne puisse contaminer les traitements expérimentaux et être introduit dans les eaux du lac. Les incubations ont été conservées pour les mesures de DOM et DOC comme pour les eaux lacustres. Nous avons utilisé l'eau du filtrat de 0,2 µm plutôt qu'une taille de pores plus élevée comme dans les lacs pour mesurer précisément ce qui a été ajouté dans les traitements expérimentaux.

Nous avons estimé la diversité fonctionnelle (FD) de l'eau du lac et du lixiviat plastique DOM à l'aide de la spectrométrie de masse à résonance cyclotronique ionique à transformée de Fourier (FT-ICR-MS). Le DOM a été extrait en phase solide comme décrit précédemment dans Dittmar et al.22. Brièvement, le DOM des bouteilles de 500 mL a été retenu sur 1 g d'un polymère styrène-divinylbenzène (Bond Elut PPL, Agilent) et élué avec 4 mL de méthanol ultrapur (LC-MS LiChrosolv, Merk). Les extraits résultants ont été dilués dans une solution méthanol:eau 1:1 (v:v) à une concentration finale de 2,5 ppm. 100 µL des extraits dilués ont été directement infusés en mode négatif par ionisation par électrospray dans un 15 Tesla Solarix XR FT-ICR-MS (Bruker Daltonics, Allemagne). 200 scans ont été collectés pour chaque lac, et les scans ont ensuite été calibrés à l'aide du logiciel DataAnalysis (Bruker Daltonics, Allemagne). Des masses comprises entre 150 et 1000 m/z ont été exportées et la plateforme en ligne ICBM-OCEAN65 a été utilisée pour attribuer des formules moléculaires. FD a été calculé comme dans Mentges et al.23, en utilisant les différences dans le nombre d'atomes de carbone dans les formules moléculaires, une valeur plus élevée indiquant une plus grande diversité dans la taille des formules moléculaires. Nous avons également estimé la biodisponibilité du lixiviat de plastique et de la MOM de l'eau du lac en classant les formules moléculaires avec un rapport H:C ≥1,5 comme ayant un indice de labilité élevé21. Les concentrations de COD et de TN dans les échantillons ont été mesurées dans le mois suivant l'échantillonnage sur un analyseur Shimadzu TOC-L TNM-L (Shimadzu Corporation, Japon).

Dans chaque lac, des incubations ont été mises en place pour tester l'effet du lixiviat de plastique (Fig. 2 supplémentaire). Neuf bouteilles en verre de 125 ml ont été remplies avec 125 ml de l'eau du lac recueillie. Trois bouteilles ont reçu soit 4,6 ml de lixiviat, 4,6 ml d'eau distillée, soit aucun autre ajout. Le volume de lixiviat a été déterminé de manière à ajouter 0,1 mg de CL-1. Cette concentration a été supposée être représentative de la quantité de carbone lixivié des plastiques dans l'environnement sur la base de : (1) la concentration de plastiques dans les lacs à proximité des villes du sud de l'Europe, (2) la densité et le volume des sacs en plastique LDPE, et (3) le taux de lixiviation prévu des plastiques (calculs dans les méthodes supplémentaires 1). Les bouteilles ont été serties hermétiquement avec des septums en PTFE/caoutchouc, en s'assurant qu'il n'y avait pas de bulles présentes avant de continuer. Les bouteilles d'eau de lac pure ont été traitées directement pour fournir des mesures pour le début de l'incubation, tandis que les bouteilles qui ont reçu l'ajout d'eau distillée ou de lixiviat en plastique ont été incubées pendant 72 h dans l'obscurité à température ambiante. Des flacons identiques ont également été préparés pour les mesures de concentration en oxygène afin de dériver le BGE. De l'eau de lac avec du lixiviat en plastique ou de l'eau de lac avec de l'eau distillée - comme décrit précédemment - a été ajoutée à des flacons en verre étanches de 25 ml en triple exemplaire sans espace de tête. Du lixiviat de plastique ou de l'eau distillée (0,9 ml) a été ajouté à la même concentration (0,1 mg CL-1) que l'incubation décrite ci-dessus.

Pour déterminer l'activité bactérienne, la BPP et la respiration ont été mesurées après une incubation de 72 h. La productivité bactérienne a été estimée sur la base de la production de protéines en utilisant l'absorption de carbone comme proxy36. En bref, 17 nM de [3H]-leucine ont été ajoutés à 1,5 ml d'échantillon d'eau collecté à partir de chaque bouteille d'incubation dans un tube à centrifuger de 2 ml. 300 µL d'acide trichloroacétique (TCA) à 50 % ont ensuite été ajoutés à un échantillon de chaque traitement dans chaque lac (ci-après dénommé "tué") sans rien ajouter à l'autre échantillon (ci-après dénommé "vivant"). Tous les échantillons ont été incubés dans l'obscurité à la température du lac pendant 1 h. À la fin de l'incubation, 300 µL de TCA à 50 % ont été ajoutés aux échantillons vivants. Les cellules ont été précipitées par centrifugation (10 min, 16 000 × g). Les culots ont été lavés avec 1 ml de TCA à 5 %, centrifugés à nouveau (10 min, 16 000 × g) et le surnageant a été éliminé. Les échantillons ont été séchés à l'air avant d'ajouter 1 ml de cocktail de scintillation liquide Optiphase HiSafe 3. Les comptages par minute (CPM) ont été mesurés à l'aide d'un compteur à scintillation liquide Triathler (Hidex Oy, Finlande), à côté d'un étalon de concentration connue et de deux blancs (1 ml de liquide de scintillation uniquement et un tube Eppendorf vide) utilisés pour l'étalonnage. Les CPM ont été convertis en désintégrations par minute, en soustrayant les morts et les blancs de chaque valeur vivante et en ajustant l'efficacité du comptage en fonction de la norme. Ces valeurs ont ensuite été converties en absorption de carbone66.

Les niveaux d'oxygène dans l'eau ont été mesurés avant et après l'incubation pour déterminer le taux de respiration. Un flacon de chaque traitement a été mesuré immédiatement et les deux autres ont été mesurés après 72 h dans l'obscurité. Nous avons utilisé des optodes à fibre optique connectées à un compteur OXY-1 ST (PreSens, Allemagne) pour enregistrer la concentration en oxygène en pourcentage de la saturation en air dans chaque flacon de 25 ml67,68. Les lectures ont été enregistrées toutes les secondes jusqu'à ce qu'un état stable soit atteint - pour 90 % des échantillons, cet état a été atteint en 5 minutes. La concentration en oxygène a ensuite été dérivée de la médiane des 10 dernières valeurs stables de la série temporelle. La pression, la température et la salinité ont également été enregistrées et utilisées pour corriger les valeurs aux conditions standard.

Pour déterminer si les bactéries utilisaient efficacement le carbone pour la croissance, l'efficacité de la croissance bactérienne (BGE) a été calculée comme examiné par del Giorgio et Cole69. Le BPP et la respiration ont été convertis en unités de moles de carbone par heure, en supposant un quotient respiratoire de un, et nous avons ensuite calculé la proportion de carbone total incorporé dans la biomasse en divisant le carbone utilisé pour la croissance (BPP) par la somme du BPP et de la respiration.

En plus des caractéristiques des DOM, nous avons examiné comment la composition et la diversité des bactéries influençaient leurs réponses au lixiviat plastique. Pour caractériser les communautés bactériennes, l'ADN a été extrait des filtres Sterivex selon un protocole établi70 avec des modifications mineures.

En bref, nous avons placé les filtres, qui ont été séparés de l'unité de filtration dans des conditions stériles, dans un cryotube contenant des billes de silice et de zircone (3,0, 0,7 et 0,1 mm de diamètre) avant de vortexer à 2850 tr/min pendant 15 min. Ensuite, nous avons ajouté 0,6 mL de phénol-chloroforme-isopropanol (25:24:1), 0,6 mL de bromure de cétrimonium à 5 %, 60 µl de dodécylsulfate de sodium à 10 % et 60 µl de N-lauroylsarcosine à 10 % et vortexé la solution à 2850 tr/min pendant 15 min. Nous avons ensuite centrifugé les échantillons à 16 × g pendant 15 min à 4 ° C et collecté le surnageant. Au surnageant, nous avons ajouté un volume égal (environ 0,6 ml) de chloroforme-isopropanol (24: 1), mélangé les échantillons par inversion et centrifugé à 16 × g pendant 10 min à 4 ° C. Nous avons de nouveau recueilli le surnageant et précipité l'ADN à 4 ° C pendant une nuit dans du polyéthylène glycol avec du chlore de sodium 1,6 M. Nous avons de nouveau centrifugé les échantillons à 17 × g pendant 90 min à 4 ° C, retiré le surnageant et lavé le culot avec de l'éthanol à 70% glacé (-20 ° C). L'ADN a été dissous dans de l'eau ultra pure et quantifié sur un fluorimètre Qubit (ThermoFisher, USA). Nous avons également extrait l'ADN d'un standard communautaire microbien ZymoBIOMICS ™ (Zymo Research, États-Unis) et d'eau sans nucléase (Qiagen, Allemagne) pour agir respectivement comme témoins positifs et négatifs. Les bibliothèques ont été préparées exactement comme les échantillons de lac.

Nous avons amplifié les régions V6 et V8 du gène de l'ARNr 16S en utilisant les amorces spécifiques des bactéries71 5' ACGCGHNRAACCTTACC 3' et 5' ACGGGCRGTGWGTRCAA 3'. Les échantillons ont été séquencés à 2 × 300 paires de bases de données sur un Illumina MiSeq à l'Integrated Microbiome Resource (Halifax, Nouvelle-Écosse, Canada)71. Aucun ADN n'a été récupéré du contrôle négatif et aucun contaminant n'était présent dans le contrôle positif. Nous avons ensuite retiré les amorces des séquences brutes à l'aide de cutadapt72 et attribué une taxonomie avec le pipeline DADA273 et la base de données Silva v13274. Dans l'ensemble, 1,7 million de lectures ont été classées en 2148 variantes de séquence d'amplicon (ASV), qui représentaient 75 % du total des lectures brutes, et nous les avons utilisées pour calculer l'indice de diversité de Shannon75. Les séquences brutes ont été déposées dans la base de données EBI sous le numéro d'accession PRJEB49321.

L'effet des plastiques sur le BPP et le BGE a été testé à l'aide de modèles linéaires à effets mixtes. Comme BPP et BGE n'étaient pas distribués normalement, ils ont été transformés en logarithme naturel avant l'analyse. Nous avons ensuite considéré les prédicteurs fixes suivants pour chaque réponse bactérienne : diversité fonctionnelle de la MOM du lac, diversité bactérienne (indice de Shannon), concentrations de COD et de TN, température de l'eau du lac, pH et latitude. Cette dernière variable a été incluse pour contrôler les différences dans l'emplacement du lac, qui est connu pour influencer la composition de la communauté bactérienne76, et donc dont nous avons supposé qu'elle pouvait affecter la réponse bactérienne globale. Nous avons inclus une interaction dans notre modèle entre chaque prédicteur et le traitement expérimental (c'est-à-dire le traitement plastique ou de contrôle), qui a également été inclus comme effet principal. Nous avons pris en compte les mesures répétées du même lac en incluant l'ID du lac comme effet aléatoire. Les modèles ont été initialement équipés en utilisant le maximum de vraisemblance avec la fonction lmer du package lme4 dans la version R 3.5.377. Pour éviter la multicolinéarité, nous avons inspecté les corrélations entre les estimations des paramètres du modèle. Lorsque deux variables étaient corrélées avec une corrélation de Pearson r > 0,90, le terme le plus biologiquement pertinent a été sélectionné pour être inclus dans le modèle. Le meilleur modèle pris en charge a ensuite été déterminé en utilisant une élimination pas à pas en arrière à l'aide de la fonction drop1 de lme4. Les effets fixes ont été abandonnés si leur rétention n'avait pas diminué de plus de deux le score du critère d'information d'Akaike du modèle. Seuls les résultats du meilleur modèle pris en charge, réajusté à l'aide du maximum de vraisemblance restreint, ont été rapportés dans le texte principal. Les intervalles de confiance ont été calculés à partir de ces modèles à l'aide du package emmeans78.

Nous avons identifié quels ASV étaient associés à des changements de BPP et de BGE après l'ajout de lixiviat de plastique. Nous avons estimé séparément le changement log2 de l'abondance relative de chaque ASV par rapport aux augmentations de pli de BGE ou BPP en ajustant des modèles linéaires généralisés binomiaux négatifs séparés pour lire les décomptes à l'aide de la fonction DESeq dans le package DESeq279 R. Tous les ASV avec <100 lectures ont été supprimés pour éviter de déduire des corrélations avec des taxons rares susceptibles d'être soumis à une variation d'abondance plus stochastique. Les valeurs P ont été ajustées pour corriger les comparaisons multiples avec la méthode Benjamini-Hochberg79 et considérées comme statistiquement significatives en dessous d'un seuil de 0,05.

De plus amples informations sur la conception de la recherche sont disponibles dans le résumé des rapports de recherche sur la nature lié à cet article.

Les données BPP et BGE générées dans cette étude peuvent être téléchargées à partir de FigShare (https://figshare.com/articles/dataset/BPP_data/19692031 ; https://figshare.com/articles/dataset/BGE_data/19692028). Les séquences d'ADN peuvent être téléchargées à partir de la base de données EBI (https://www.ebi.ac.uk/services/dna-rna) sous le numéro d'accession PRJEB49321.

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Nous remercions Carolyn Ewins, Sophie Guillaume et Sam Woodman pour leur aide sur le terrain. Ce travail a été financé par une subvention H2020 ERC Starting Grant 804673 à AJT.

Ecosystems and Global Change Group, Department of Plant Sciences, University of Cambridge, Cambridge, CB2 3EA, Royaume-Uni

Eleanor A. Sheridan, Jérémy A. Fonvielle, Samuel Cottingham, Yi Zhang & Andrew J. Tanentzap

Département de zoologie, Université de Cambridge, The David Attenborough Building, Cambridge, CB2 3QZ, Royaume-Uni

Eleanor A. Sheridan et David C. Aldridge

Institut de chimie et de biologie du milieu marin (ICBM), Université d'Oldenburg, 26129, Oldenburg, Allemagne

Thorsten Dittmar

Institut Helmholtz pour la biodiversité marine fonctionnelle à l'Université d'Oldenburg (HIFMB), 26129, Oldenburg, Allemagne

Thorsten Dittmar

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EAS, JAF, DCA et AJT ont conçu l'étude. EAS, JAF, SC et YZ ont effectué des travaux expérimentaux. EAS, JAF, TD et AJT ont analysé les données. TD, DCA et AJT ont supervisé l'étude. EAS, JAF et AJT ont rédigé la première ébauche du manuscrit et tous les co-auteurs ont commenté et approuvé le manuscrit final.

Correspondance à Eleanor A. Sheridan ou Andrew J. Tanentzap.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

Nature Communications remercie Isaac Dennis Amoah, Sara Rodríguez-Mozaz et les autres examinateurs anonymes pour leur contribution à l'examen par les pairs de ce travail. Les rapports des pairs examinateurs sont disponibles.

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Sheridan, EA, Fonvielle, JA, Cottingham, S. et al. La pollution plastique favorise davantage la croissance microbienne dans les lacs que la matière organique naturelle. Nat Commun 13, 4175 (2022). https://doi.org/10.1038/s41467-022-31691-9

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Reçu : 10 juin 2021

Accepté : 29 juin 2022

Publié: 26 juillet 2022

DOI : https://doi.org/10.1038/s41467-022-31691-9

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